Perseguido por la Sociedad Araña de Miguel O'Hara y traicionado por sus amigos, Miles se encuentra en los rincones más oscuros del Spider-Verse en busca de un camino a casa. Sabiendo que su familia no solo se ha fracturado, sino que su vocación la ha puesto en peligro, Miles emprende una carrera contrarreloj a través de los confines más salvajes del tiempo y el espacio para luchar y reunir todo lo que más aprecia.